摘 要：目的:分析头颈部弥漫大B细胞淋巴瘤(DLBCL)的临床特征。方法:选取2011年7月—2021年9月在西安交通大学第二附属医院住院的头颈部DLBCL患者为研究对象，进行回顾性研究，分析患者的发病部位及临床表现、诊断、治疗及预后。结果:63例头颈部DLBCL的累及部位包括口咽部(27例，其中扁桃体25例)、颈部(29例)、鼻腔鼻咽(7例)等，发生于口咽部者多表现为咽痛、咽部异物感及吞咽不利，而鼻腔鼻咽部发病者以鼻塞、流涕、嗅觉减退为初始表现。34例发生于鼻腔鼻咽、口咽的DLBCL患者其电子喉镜检查可见局部隆起新生物，表面黏膜粗糙，其中16例(47.1%)患者肿物表面有黄白色、片状分布的假膜覆盖，5例患者(14.7%)NBI内镜下于假膜边缘检见异常新生血管，包括扁桃体3例，舌根部1例，鼻咽部1例。29例颈部DLBCL多表现为局部肿物渐进性增大，其电子喉镜和NBI内镜检查均未见明显异常。无痛性进行性淋巴结肿大是头颈部DLBCL的共同表现，且DLBCL患者病灶同侧颈部淋巴结最大直径[(21.3±6.7) mm]显著大于对侧淋巴结最大直径[(16.0±7.2) mm](P=0.009)。63例DLBCL患者中，生发中心型(GCB)27例，非生发中心型(non-GCB)33例，未分型3例，确诊方式包括穿刺活检(33例，52.4%)和手术切除(30例，47.6%)。头颈部DLBCL的影像学表现多为局部软组织肿块，均匀等密度，并呈不均匀强化，周围结构常受压移位。在采用标准R-CHOP化疗方案的基础上，LDH正常患者总生存期长，IPI评分低危者较中高危、高危患者总生存期长(PLDH=0.011,PIPI=0.022,P<0.05)。结论:头颈部DLBCL多好发于口咽部，尤其是单侧扁桃体。当内镜下检见肿物表面片状黄白色假膜附着或异常新生血管，超声提示颈部多发肿大淋巴结且病灶同侧淋巴结较大时，应考虑DLBCL的可能，必要时可行手术切除活检，及早诊断预后较优。
关键词：头颈部肿瘤 弥漫大B细胞淋巴瘤 NBI内镜
Clinical features of diffuse large B-cell lymphoma in head and neck
XIE Meng ZHANG Qingqing GUO Ruixin MA Sijing LIU Xiaohong CHEN Yangjuan SHAO Na LIU Haiqin LUO Hua'nan REN Xiaoyong
Department of Otolaryngology Head and Neck Surgery,the Second Affiliated Hospital of Xi'an Jiaotong University;
Abstract：Objective: To investigate the clinical features of diffuse large B-cell lymphoma(DLBCL) of head and neck. Methods: A retrospective study was conducted among patients with DLBCL in the Department of otolaryngology and head and neck surgery of the Second Affiliated Hospital of Xi'an Jiaotong University from July 2011 to September 2021. The disease location, clinical manifestations, diagnosis, treatment and prognosis of DLBCL patients in head and neck were analyzed retrospectively. Results: Oropharynx(27 cases, including 25 cases in tonsil), neck(29 cases), nasopharynx and nasal cavity(7 cases)were included in 63 cases of DLBCL in head and neck. Pharyngalgia, pharyngeal foreign body sensation and dysphagia were the most common manifestations of oropharyngeal DLBCL, while nasal obstruction, runny nose and hyposmia were the initial manifestations of nasal and nasopharyngeal DLBCL.Under the NBI endoscopy, locally uplifted neoplasm with rough surface mucosa was observed in 34 cases DLBCL patients of oropharynx, nasopharynx and nasal cavity. Among them, 16 cases were covered with yellow-white and patchy pseudomembrane on the surface of the neoplasm, and 5 cases were detected with abnormal new vessels, including 3 cases of tonsils, 1 case of root of tongue, and 1 case of nasopharynx. Painless progressive lymphadenectasis was the common manifestation of DLBCL in head and neck, and the maximum diameter([21.3±6.7]mm) of neck lymph nodes in the same side of DLBCL was significantly larger than that in the opposite side([16.0±7.2]mm, P=0.009). Sixty-three cases of DLBCL in head and neck, including 27 cases of germinal center type(GCB), 33 cases of nongerminal center type(non-GCB), and 3 cases of non-specific DLBCL, were confirmed the diagnosis by needle biopsy(33 cases, 52.4%) and surgical resection(30 cases, 47.6%). The imaging features of DLBCL in head and neck were mostly showed as local soft tissue masses with uniform density and uneven enhancement, and the surrounding structures were often compressed and displaced. All the patients were treated with standard R-CHOP chemotherapy regimens, and overall survival was longer in normal LDH, and overall survival of the patients at low risk of IPI was longer than those at medium-high or high risk of IPI(PLDH=0.011, PIPI=0.022, P<0.05). Conclusion: DLBCL mainly occurs in oropharynx, especially the unilateral tonsil. When flake yellow-white pseudomembrane adhesion and abnormal neovessels on the surface of the mass are detected under endoscopy, and the ultrasound suggested multiple enlarged lymph nodes in the neck with large iplateral lymph nodes, the possibility of DLBCL should be considered. Surgical resection could be performed for diagnosis if necessary, and early diagnosis would have a better prognosis.
Keyword：head and neck neoplasms; diffuse large B-cell lymphoma; NBI endoscopy;
弥漫大B细胞淋巴瘤(diffuse large B-cell lymphoma, DLBCL)是一种异质性显著的恶性淋巴瘤，其临床表现、免疫表型、生物学行为、疗效及预后等与其他类型淋巴瘤有显著差异[1]。李小秋等[2]在2012年首次统计分析了我国淋巴瘤亚型分布，发现33.3%的淋巴瘤为DLBCL。免疫组织化学检测及分子分型在DLBCL的诊断及治疗中发挥了重要作用。Hans等[3]采用CD10、Bcl-6及Mum-1三种抗体作为标记将DLBCL分为生发中心型(germinal center B cell like, GCB型)与非生发中心型(non-germinal center B cell like, non-GCB型)两种亚型，两者预后差异显著，说明肿瘤细胞来源是判断DLBCL患者预后的重要指标。尽管随着CD20单抗(利妥昔单抗)的问世及诊治水平的不断提高，DLBCL患者的临床疗效及预后大幅提高，但是关于头颈部DLBCL的相关文献仍少见报道。基于此，本研究收集近年来在我院住院且有完整临床病理资料的头颈部DLBCL患者，并进行回顾性分析，探讨其临床病理特征、治疗效果及预后等，进一步明确头颈部DLBCL的临床特点，以期为临床诊治提供参考。
1 资料与方法
1.1 头颈部DLBCL患者的筛选
选取2011年7月—2021年9月初次就诊于西安交通大学第二附属医院的70例头颈部B细胞型非霍奇金淋巴瘤(non Hodgkin's lymphoma, NHL)患者，并筛选出63例头颈部DLBCL患者作为研究对象。纳入标准：①入选患者符合《中国临床肿瘤学会(CSCO)头颈部肿瘤诊疗指南》,且经影像学、病理学等辅助检查确定为头颈部DLBCL;②初诊于我院，临床资料完善，并在我院接受治疗者。排除标准：①初诊于外院，或系头颈部DLBCL复发患者；②合并有其他恶性肿瘤疾病患者。
1.2 头颈部DLBCL的诊断
回顾性分析所有头颈部DLBCL患者的发病部位、主要症状、头颈部淋巴结肿大、乳酸脱氢酶(LDH)和人类免疫缺陷病毒(HIV)及IPI评分和Ann Arbor分期、增强CT和MRI及电子喉镜(NBI内镜)检查结果、确诊方式(肿物穿刺活检或肿物切除病理送检)。国际预后指数(international prognostic index, IPI)评分标准及危险分级是根据患者年龄、LDH、Ann Arbor临床分期、结外受累器官数量评估得分将患者分组，0～1分为低危，2分为中低危，3分为中高危，4～5分为高危。Ann Arbor分期是主要应用于霍奇金淋巴瘤分期的分类方法，现也用于NHL分期，其将病变仅限于1个淋巴结区(Ⅰ)或淋巴结外的一个器官局部受到病变累及(ⅠE)定义为Ann Arbor Ⅰ期；将病变累及横膈同侧(上侧或者下侧)2个或更多的淋巴结区(Ⅱ),或病变局限性地侵犯淋巴结以外的器官及横膈同侧1个以上的淋巴结区(ⅡE)定义为Ann Arbor Ⅱ期；将横膈上下均出现淋巴结病变(Ⅲ),或伴随有脾脏累及(ⅢS)、淋巴结以外的器官局限受到病变累及(ⅢE),或同时存在脾脏与淋巴结以外的器官局限受到病变累及(ⅢSE)定义为Ann Arbor Ⅲ期；将1个或多个淋巴结以外的器官受到广泛性或播散性的侵犯，伴或不伴淋巴结肿大定义为Ann Arbor Ⅳ期。肝或骨髓只要受到病变累及均属Ⅳ期。所有送检肿物标本除常规苏木精-伊红染色外，均行免疫组织化学检测DLBCL相关抗原表达，确定Han's病理分型，其中CD10(+)/(-)、Bcl-6(+)、Mum-1(-)定义为GCB型，CD10(-)、Bcl-6(+)/(-)、Mum-1(+)定义为non-GCB型。
1.3 头颈部DLBCL的治疗及预后分析
所有头颈部DLBCL患者确诊后均按照R-CHOP的标准化疗方案(R-利妥昔单抗，375 mg/m2;C-环磷酰胺，750 mg/m2;H-多柔比星，50 mg/m2;O-长春新碱，1.4 mg/m2;P-泼尼松龙，100 mg/m2,总疗程6～8个周期)进行后续治疗。对所有患者进行电话随访，并计算总生存期(overall survival)。总生存期是指患者从确诊开始至死亡或者最后一次随访的时间。
1.4 统计学方法
采用SPSS 23.0软件进行统计学分析。正态分布计量资料以X¯¯¯±S表示，组间比较采用student t检验。样本计数资料采用χ2检验。不同组间采用log-rank检验进行生存曲线单因素分析。以P<0.05表示差异有统计学意义。
2 结果
2.1 头颈部DLBCL患者的临床特征
2.1.1 头颈部DLBCL患者的一般资料
纳入本研究的70例头颈部B细胞型NHL,以63例DLBCL为主要病理类型，其余病理类型包括滤泡性淋巴瘤、Burkitt淋巴瘤及边缘区淋巴瘤。63例头颈部DLBCL患者中，男31例，女32例；年龄18～87岁，平均(60.5±14.4)岁，中位年龄64岁。按照Ann Arbor分期，其中Ⅰ～Ⅱ期45例(Ⅰ期8例，Ⅱ期37例),Ⅲ～Ⅳ期18例(Ⅲ期14例，Ⅳ期4例),详见表1。
表1 63例DLBCL患者的临床特征分析 例(%)
2.1.2 头颈部DLBCL的临床表现
根据发病部位不同，其临床表现也存在差异。63例头颈部DLBCL患者，发生于口咽部27例(42.9%),其中扁桃体25例(39.7%),舌根1例(1.6%),软腭1例(1.6%),其临床表现多为咽痛(14例)、咽部异物感(11例)、吞咽不利(10例)、咳嗽咳痰(5例)、憋气(4例)、咽干(3例);发生于颈部29例(46.0%),包括甲状腺11例(17.5%),腮腺2例(3.2%),临床表现为局部肿物渐进性增大，其中伴局部疼痛(9例)、声嘶(5例)、气短(4例)、言语不清(2例)、饮水呛咳(2例);发生于鼻腔鼻窦4例(6.3%),表现为鼻塞(3例)、头痛头晕(1例)、鼻出血(1例)、嗅觉下降(1例);发生于鼻咽部3例(4.8%),表现为涕中带血；发生于腮腺2例(3.2%),均表现为单侧腮腺区包块伴局部疼痛。头颈部DLBCL临床症状较为复杂，随着病情进展，本研究中有5例患者短期内出现原因不明的发热、盗汗及体重下降等全身症状。
无痛性进行性淋巴结肿大是淋巴瘤的共同临床表现，肿大淋巴结常见于颈部或锁骨上窝，其次位于腋窝。本研究中，50例(79.4%)DLBCL患者均经颈部B超探查发现肿大淋巴结，其中32例(50.8%)双侧颈部淋巴结肿大，18例(28.6%)仅于病灶同侧探及肿大淋巴结。32例双侧颈部淋巴结肿大的DLBCL患者，病灶同侧颈部淋巴结最大直径[(21.3±6.7) mm]显著大于对侧淋巴结最大直径[(16.0±7.2) mm](P=0.009)。
2.2 头颈部DLBCL的诊断
2.2.1 头颈部DLBCL的确诊方式
本研究中，发病部位位于鼻腔鼻窦及鼻咽部的7例患者经由内镜引导下多点钳取活检确诊。29例颈部DLBCL患者中19例(65.5%)行彩超引导下多点粗针穿刺确诊，10例(34.5%)最后经由手术切除确诊(其中6例直接手术切除，4例因未能明确诊断而改行手术切除确诊)。口咽部DLBCL患者中7例(25.9%)经由内镜引导下多点钳取活检确诊，20例(74.1%)最后经由手术切除确诊(其中16例直接手术切除，4例因未能明确诊断而改行手术切除确诊)。
2.2.2 头颈部DLBCL的分子分型
63例头颈部DLBCL患者均表达CD20,其中GCB型27例(42.9%),非GCB型33例(52.4%),未分型3例(4.8%);6例(9.5%)患者EBER检测提示(+)。可分型的60例DLBCL患者免疫组织化学检测的主要分子表型见表2。
表2 可分型的60例DLBCL患者主要分子表型分布
2.2.3 头颈部DLBCL的喉镜下表现
63例DLBCL患者入院后常规行电子鼻咽喉镜检查，检查结果与患者发病部位密切相关(图1)。发病部位为颈部及腮腺的29例(46.0%)DLBCL患者电子鼻咽喉镜检查结果未见明显异常。发病部位为口咽、鼻咽及鼻腔鼻窦的34例(54.0%)DLBCL患者电子鼻咽喉镜检查可见局部隆起新生物，表面黏膜粗糙，其中16例(47.1%)患者肿物表面有黄白色、片状分布的假膜覆盖，5例患者(14.7%)NBI内镜下于无假膜附着处检见异常新生血管(图2),包括扁桃体3例，舌根部1例，鼻咽部1例。
2.2.4 头颈部DLBCL的影像学特征
63例DLBCL患者CT平扫多呈局部软组织肿块，均匀等密度，强化后呈现明显密度不均影，MRI扫描提示病灶处T1WI等信号，增强后不均匀强化，周围正常结构可出现受压移位、结构消失等改变(图1)。
2.3 头颈部DLBCL患者的治疗与预后
本研究共随访到49例(77.8%)头颈部DLBCL患者，随访3.47～63.67个月，平均(21.85±15.00)个月，确诊后均按照标准R-CHOP方案进行化疗。为进一步研究相关因素对DLBCL患者预后的影响，我们以性别、年龄、病理类型、发病部位、Ann Arbor分期等单因素变量对随访患者绘制生存曲线图进行生存分析。结果发现：在采用标准化疗方案的基础上，仅有不同LDH分类及IPI评分分级患者，其总生存期可见显著差异(PLDH=0.011,PIPI=0.022,P<0.05),即LDH正常患者较升高患者的总生存期长，IPI评分低危者较中高危、高危患者总生存期长(图3)。其余因素虽未见显著差异，但女性、年龄<60岁、无颈部淋巴结肿大、病理分型为GCB型、病理分期为Ⅰ～Ⅱ期的头颈部DLBCL患者累积生存率更高。
3 讨论
一项回顾性研究结果显示，头颈部DLBCL患者的中位年龄大于60岁，最常见发病部位为口咽部，其次为颈部淋巴结[4]。本研究中，头颈部DLBCL患者的平均年龄60.5岁，位于口咽部的DLBCL患者占42.9%,发病部位包括扁桃体、舌根、软腭，远高于甲状腺(17.5%)及鼻腔鼻窦(6.3%),这一结果与上述研究大致相符。临床特征、发病部位及病理分型三者彼此相关，在一定程度上可以刻画头颈部DLBCL的典型特征。发病部位不同，头颈部DLBCL患者的临床特征也不相同。发生于口咽部者多表现为咽痛、咽部异物感，肿块边界常较明显，以突向咽腔内生长为主，对邻近结构侵犯少，咽旁间隙受推移为主，一般突出于扁桃体，但周围骨质侵犯较少[5]。发生于颈部者，多表现为局部淋巴结进行性肿大，伴或不伴局限性疼痛。发生于鼻腔鼻窦者，多以鼻塞、流涕、头痛及嗅觉减退等鼻部症状就诊，这与鼻窦炎的主要症状相似，特异性不强，造成疾病难以早期发现。对早期表现为溢泪、复视及突眼，影像上病变集中在上颌窦区域，呈膨胀性生长，并向眼眶及面部皮下外侵，且规律抗炎治疗无效的患者，更应高度怀疑DLBCL的可能[6]。
图1 DLBCL患者不同发病部位的喉镜表现和影像学特征
图2 不同DLBCL患者NBI内镜下异常新生血管
图3 不同因素对头颈部DLBCL患者生存曲线的影响
多发淋巴结肿大是NHL常见的临床表现，虽无疾病特异性，但在某种程度上仍可辅助临床医生作出NHL的初步诊断。这是因为同广泛淋巴结转移癌不同，NHL的淋巴结肿大有其独自的特点，比如淋巴结形态多为肾形、多对称分布，淋巴结边界较为清楚、密度多均匀、淋巴结中心不易坏死等[7]。这与恶性淋巴细胞起源一致、淋巴瘤组织成分单一、癌细胞在淋巴结内弥漫性分布有关[8]。本研究中50例(79.4%)DLBCL患者初诊时即触及或由影像学发现颈部多发肿大淋巴结，符合NHL的“累及范围广、不遵循淋巴引流途径，具有多中心起源或向远处播散倾向的淋巴结肿大”的特点，并且无论病灶对侧淋巴结肿大与否，病灶同侧均存在肿大淋巴结。淋巴结的最大垂直径在淋巴瘤的治疗评估中起着重要作用，是治疗前后重要的临床数据[9]。本研究发现，双侧颈部淋巴结肿大的DLBCL患者，病灶同侧的淋巴结最大直径显著大于病灶对侧的淋巴结，这可能是因为病灶同侧淋巴结较对侧存在距离优势，从而使得同侧的淋巴结反应性增生更早开始或在淋巴瘤多中心发生的过程中处于优势地位[10]。
头颈部DLBCL作为一种特殊的血液源性实体肿瘤，在确诊后大多数患者转至专科治疗，但如何在患者就诊后尽早鉴别和确诊则是耳鼻喉科医师目前诊疗过程中的重点及难点。NBI内镜作为近年来应用于头颈部疾病良恶性鉴别的重要工具，多用于早期口咽、下咽、喉等部位鳞状细胞癌的辅助诊断，在头颈部淋巴组织来源肿瘤中的诊断作用鲜少探究[11-12]。Nonaka等[13]报道胃黏膜淋巴组织相关淋巴瘤NBI内镜下可见树状异常新生血管，且异常处较非异常处的活检阳性率更高。肠道NBI内镜已被证实可通过镜下异常血管区分淋巴瘤及淋巴样增生，且诊断具有较高的准确性[14]。本研究34例口咽、鼻咽及鼻腔鼻窦DLBCL患者中，镜下片状黄白色假膜检出率为47.1%,NBI下异常新生血管检出率为14.7%,这可能与口咽部复层鳞状黏膜上皮易出现角化及增厚，即“假膜附着表现”,从而影响了黏膜表面微血管显露相关，且DLBCL作为一种恶性疾病，上皮角化及增生过程更加显著。5例NBI阳性DLBCL患者(扁桃体3例，舌根部1例，鼻咽部1例)镜下可见肿物表面黏膜不光滑，片状假膜散在分布，NBI模式下于无假膜附着处可见点状异常新生血管。另外还发现1例系舌根部滤泡性淋巴瘤，表面黏膜光滑，无假膜附着，NBI模式下可见扭曲异常新生血管。基于此，我们认为NBI内镜对头颈部淋巴瘤的辅助诊断有一定的应用价值，尤其是口咽部肿物存在散在假膜分布，且于无假膜附着处检见异常新生血管时，应考虑淋巴瘤的可能。但后期需要更系统、更大样本的研究来进行淋巴瘤异常血管形态细化描述。
病理组织活检是目前实体肿瘤确诊的金标准，其阳性病理结果的检出对于后续治疗至关重要，根据DLBCL相关指南[15],可疑淋巴结完整切除活检或穿刺联合免疫组织化学、流式细胞术等可用于DLBCL的诊断。然而头颈部DLBCL常首诊于结外部位，如韦氏环淋巴组织(扁桃体、鼻咽部等),仅仅依靠淋巴结活检具有一定的局限性，首诊部位病理标本送检尤为重要。本研究63例DLBCL患者均于首诊部位取材送检确诊，其中33例(52.4%)穿刺活检(包括彩超引导下多点粗针穿刺及内镜引导下多点钳取活检)确诊，30例(47.6%)最终经由手术切除活检。手术切除病灶非DLCBL指南推荐的诊疗方式，但临床诊疗过程中医师的经验偏倚、局部活检漏误诊的存在，使得手术切除也具有一定的临床应用价值。本研究中有3例颈部DLBCL患者经3次穿刺方确诊，8例口咽及颈部DLBCL患者穿刺活检阴性而改行手术切除后确诊；然而所有行首诊部位病灶完整切除送检的患者均直接确诊，说明了深部活检或行手术整块切除后送检尤为重要，印证了头颈部DLBCL患者手术切除活检在疾病诊断中的重要价值[16]。尽早确诊并开始系统治疗意味着患者可能会获取更加良好的预后及更长的生存时间。就DLBCL的治疗而言，联合使用利妥昔单抗的RCHOP化疗方案是目前公认的标准疗法，其治疗效果佳，患者预后好[17]。在对本研究随访到的49例DLBCL患者的生存分析中，我们发现在采用标准RCHOP方案的基础上，LDH正常、IPI评分低的患者预后较优，这再次印证了恶性疾病早期确诊的重要性。
综上所述，头颈部DLBCL多好发于口咽部，尤其是单侧扁桃体。当NBI内镜下检见肿物表面片状黄白色假膜附着或异常新生血管，超声提示颈部多发肿大淋巴结且病灶同侧淋巴结较大时，应考虑DLBCL可能，必要时可行手术切除活检，及早诊断预后较优。
利益冲突所有作者均声明不存在利益冲突
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